Quantifying heritability and estimating evolutionary potential in the wild when individuals (...)

Gervais, L., Morellet, N., David, I., Hewison, M., Réale, D., Goulard, M., Chaval, Y., Lourtet, B., Cargnelutti, B., Merlet, J., Quéméré, E. & Pujol, B. (2022). Quantifying heritability and estimating evolutionary potential in the wild when individuals that share genes also share environments. Journal of Animal Ecology, 00, 1–12. https:// doi.org/10.1111/1365-2656.13677.

Abstract :

1-Accurate heritability estimates for fitness-related traits are required to predict an organism’s ability to respond to global change. Heritability estimates are theoretically expected to be inflated if, due to limited dispersal, individuals that share genes are also likely to share similar environments. However, if relatives occupy similar environments due, at least partly, to genetic variation for habitat selection, then accounting for environmental similarity in quantitative genetic models may result in diminished heritability estimates in wild populations. This potential issue has been pointed out in the literature, but has not been evaluated by empirical studies.

2- Here, we investigate whether environmental similarity among individuals can be partly explained by genetic variation for habitat selection, and how this link potentially blurs estimates for heritability in fitness-related traits.

3- Using intensive GPS monitoring, we quantified home-range habitat composition for 293 roe deer inhabiting a heterogeneous landscape to assess environmental similarity. To investigate if environmental similarity might harbor genetic variation, we combined genome-wide data in a quantitative genetic framework to evaluate genetic variation for home-range habitat composition, which is partly the result of habitat selection at settlement. Finally, we explored how environmental similarity affects heritability estimates for behaviours related to the risk avoidance–resource acquisition trade-off (i.e. being in open habitat and distance to roads) and proxies of individual performance (i.e. body mass and hind foot length). We found substantial heritability for home-range habitat composition, with estimates ranging from 0.40 (proportion of meadows) to 0.85 (proportion of refuge habitat). Accounting for similarity in habitat composition between relatives decreased the heritability estimates for both behavioural and morphological traits (reduction ranging from 55% to 100% and from 22% to 41% respectively). As a consequence, only half of these heritability estimates remained significantly different from zero.

4- Our results show that similar genotypes occupy similar environments, which could lead to heritable variation being incorrectly attributed to environmental effects. To accurately distinguish the sources of phenotypic variation and predict the ability of organisms to respond to global change, it is necessary to develop quantitative genetic studies investigating the mechanisms underpinning environmental similarity among relatives.

Résumé

1. Des estimations précises de l'héritabilité des traits liés à la condition physique sont nécessaires pour prévoir la capacité d'un organisme à répondre au changement global. En théorie, les estimations de l'héritabilité devraient être "augmentées" si, en raison d'une dispersion limitée, les individus qui partagent des gènes sont également susceptibles de partager des environnements similaires. Cependant, si les parents occupent des environnements similaires en raison, au moins en partie, de la variation génétique pour la sélection de l'habitat, alors la prise en compte de la similarité environnementale dans les modèles génétiques quantitatifs peut entraîner une diminution des estimations de l'héritabilité dans les populations sauvages. Ce problème potentiel a été signalé dans la littérature, mais n'a pas été évalué par des études empiriques.

2. Ici, nous cherchons à savoir si la similarité environnementale entre les individus peut être partiellement expliquée par la variation génétique pour la sélection de l'habitat, et comment ce lien peut potentiellement brouiller les estimations de l'héritabilité des traits liés à la condition physique.

3. Grâce à un suivi GPS intensif, nous avons quantifié la composition de l'habitat du domaine vital de 293 chevreuils habitant un paysage hétérogène afin d'évaluer la similitude environnementale. Afin de déterminer si la similitude environnementale peut abriter une variation génétique, nous avons combiné les données de l'ensemble du génome dans un cadre de génétique quantitative pour évaluer la variation génétique de la composition de l'habitat du domaine vital, qui est en partie le résultat de la sélection de l'habitat lors de l'établissement. Enfin, nous avons examiné comment la similarité environnementale affecte les estimations de l'héritabilité pour les comportements liés au compromis évitement du risque- acquisition de ressources (c'est-à-dire la présence d'un habitat ouvert et la distance aux routes) et les indicateurs de performance individuelle (c'est-à-dire la masse corporelle et la longueur du pied arrière). Nous avons trouvé une héritabilité substantielle pour la composition de l'habitat du domaine vital, avec des estimations allant de 0,40 (proportion de prairies) à 0,85 (proportion d'habitat refuge). La prise en compte de la similarité de la composition de l'habitat entre parents a diminué les estimations de l'héritabilité pour les traits comportementaux et morphologiques (réduction allant de 55% à 100% et de 22% à 41% respectivement). En conséquence, seule la moitié de ces estimations d'héritabilité est restée significativement différente de zéro.

4. Nos résultats montrent que des génotypes similaires occupent des environnements similaires, ce qui pourrait conduire à ce que la variation héréditaire soit incorrectement attribuée aux effets environnementaux. Pour distinguer avec précision les sources de la variation phénotypique et prédire la capacité des organismes à répondre au changement global, il est nécessaire de développer des études de génétique quantitative étudiant les mécanismes qui sous-tendent la similarité environnementale entre les parents..

(traduit en ligne pour le site, non validée par l'ensemble des co-auteurs)