Tempo and drivers of 3D eye size evolution in temperate butterflies

Romain Carrié est co-auteur d'un nouvel article d'écologie évolutive paru dans la revue Evolution Letters dans lequel les auteurs mobilisent la macroévolution d'un organe sensoriel clé — la taille des yeux — en utilisant des papillons (Papilionoidea) des zones tempérées comme modèles.

Halali S.; Hall, S A; Pettersson, L B; Carrié, R.; Caplat, P.; et al (2026) Tempo and drivers of 3D eye size evolution in temperate butterflies. Evolution Letters, 12 p. ⟨10.1093/evlett/qrag001⟩ ⟨hal-05554114⟩

Abstract:

Sensory traits shape animal lifestyles due to the central role they play in retrieving and processing environmental information. However, being some of the most energetically expensive tissues to build and maintain, ecological demands often modulate investment in these organs. Evidence that ecology shapes the evolution of sensory traits is plenty, but is heavily biased to- wards vertebrates and has only recently begun to emerge in invertebrates. Here, we elucidate the macroevolution of a key sensory organ—eye size—using temperate butterflies as models. Using micro-CT X-ray imaging of pinned museum specimens, we quantified the eye size of 443 individuals comprising 59 species. Further, using 12 years of long-term monitoring data to quantify species habitat, we tested the hypothesis that forest-associated species, likely experiencing dimmer light conditions, should have larger eyes than those from open habitats. Our comparative analyses revealed tight allometric scaling between eye and wing size, and phylogeny alone explained 74% of eye size variation, with low heterogeneity in the evolutionary rates. Further, we found that habitat structure had no association with eye size. Overall, our findings indicate that allometry and shared ancestry, not ecology, shape the macroevolution of 3D eye size in temperate butterflies. We also demonstrate how non-invasive microCT imaging can be used on pinned museum specimens for studying phenotypic evolution on a macroevo- lutionary scale.

Résumé:

Les traits sensoriels déterminent le mode de vie des animaux en raison du rôle central qu’ils jouent dans la collecte et le traitement des informations environnementales. Cependant, comme les tissues des organes sensoriels sont parmi les plus coûteux en énergie à développer et à entretenir, les contraintes écologiques modulent souvent l’investissement consacré à ces organes. Les preuves que l'écologie façonne l'évolution des traits sensoriels sont nombreuses, mais elles sont fortement biaisées en faveur des vertébrés et n'ont commencé à émerger que récemment chez les invertébrés. Ici, nous élucidons la macroévolution d'un organe sensoriel clé — la taille des yeux — en utilisant des papillons (Papilionoidea) des zones tempérées comme modèles. À l'aide de l'imagerie par micro-tomographie à rayons X de spécimens épinglés de musée, nous avons quantifié la taille des yeux de 443 individus appartenant à 59 espèces. De plus, en utilisant 12 ans de données de surveillance à long terme pour quantifier les préférences d’habitat des espèces de papillons, nous avons testé l'hypothèse selon laquelle les espèces forestières, probablement soumises à des conditions de faible luminosité, devraient avoir des yeux plus grands que celles des habitats ouverts. Nos analyses comparatives ont révélé une étroite relation allométrique entre la taille des yeux et celle des ailes, et la phylogénie à elle seule expliquait 74 % de la variation de la taille des yeux, avec une faible hétérogénéité des taux d'évolution. De plus, nous avons constaté que la structure de l'habitat n'avait aucun lien avec la taille des yeux. Dans l'ensemble, nos résultats indiquent que l'allométrie et l'ascendance commune, et non l'écologie, déterminent la macroévolution de la taille des yeux en 3D chez les papillons des zones tempérées. Nous démontrons également comment l'imagerie micro-tomographique non invasive peut être utilisée sur des spécimens épinglés de musée pour étudier l'évolution phénotypique à l'échelle macroévolutive.